Proč si ptáci nemohou měřit „pindíky“?

U živočichů s vnitřním oplozením v evoluci vznikly různé mechanismy, jak spolehlivě dopravit samčí pohlavní buňky k samičím. Takové orgány najdeme v různé podobě u plazů, savců, ale třeba i u hmyzu. U poslední jmenované skupiny jsou tyto orgány často klíčové pro druhovou determinaci. Je tedy nanejvýš překvapivé, že u ptáků jsou jako u jediné skupiny v rámci Amniota samčí vnější pohlavní orgány obvykle zcela redukovány a vyskytují se jen u několika bazálních skupin, nezřídka i u nich v redukované podobě. Aby tento blog nebyl čistě o mých zážitcích z terénu, rozhodl jsem se zajímavou problematiku (ne)vývoje samčích vnějších pohlavních orgánů u ptáků shrnout v tomto krátkém článku. 

Pouhá 3 % druhů ptáků mají vnější samčí pohlavní orgán, ostatní si předávají pohlavní buňky krátkým stykem kloak (tzv. "cloacal kiss").

Vůbec první zásadní otázkou ve vývoji penisu je, zda v rámci skupiny Amniota* vznikl penis jako evoluční novinka již u společného předka nebo zda vznikl v evoluci amniot víckrát. Původní domněnky naznačující opakovaný vznik, založené zejména na velké morfologické diverzitě samčích pohlavních orgánů v rámci této skupiny, byly zpochybněny (shrnuto v Brennan 2016). Jedním z hlavních argumentů, podporujících tyto myšlenky, byla totiž domnělá absence penisu u starobylé monotypické skupiny plazů, haterií (Sphenodon punctatus). Toto zjištění mohlo naznačovat, že společný předek skupiny Amniota penis neměl a tento orgán tedy nezávisle vznikl ve skupinách Sauropsida a Synapsida. Ačkoliv by tento scénář vysvětloval zásadní rozdíly mezi penisem těchto dvou skupin, byl popřen poměrně recentním zjištěním, že u haterií se penis v embryonálním vývoji skutečně objevuje (Sanger, Gredler, a Cohn 2015). Nakonec se tedy zdá, že penis má u Amniota společný původ, pouze u haterií a ptáků došlo k jeho redukci.

*skupina tetrapodních obratlovců s vejcem, které má vaječné obaly umožňující nezávislost na vnějším vodním prostředí (plazi, ptáci, savci)

Vývoj a vzhled penisu u skupiny Amniota. Červeně jsou naznačené ztráty samčích pohlavních orgánů. Podle Brennan (2016).

Vnější samčí pohlavní orgán se mezi ptáky vyvinul pouze u raritů (nelétaví běžci), tinam (Tinamiformes) a ve skupině Galloansereae, přičemž v této skupině se plně vyvíjí jen u vrubozobých (Anseriformes), zatímco u hrabavých (Galliformes) je penis vyvinut pouze částečně. Dohromady se tak „pindíkem“ mohou pyšnit pouhá 3 % žijících druhů ptáků (Marcus 2011). Drtivá většina ptáků si tedy namísto penetrace předává pohlavní buňky jen krátkým stykem kloaky (v angličtině „cloacal kiss“), který obvykle trvá jen několik málo vteřin. U pipulek trvá dokonce tak krátkou dobu, že je třeba zpomaleného videozáznamu, aby byl postřehnutelný. U poštolek pestrých (Falco sparverinus) může takových styků proběhnout dokonce i 15 denně (Nelson 2016).

Ptačí penis se navíc liší od dalších skupin tím, že jeho erektilní mechanismus nezahrnuje krevní systém, ale lymfatický, který zajišťuje velmi rychlé (některé zdroje popisují jako explozivní) topoření, které využívají zejména kachny při jejich poněkud násilných námluvách (P. L. R. Brennan a Prum 2012; Patricia L. R. Brennan, Clark, a Prum 2010). Pozornosti se dostává i nebývalých délek pohlavních orgánů zejména u vrubozobých, nejčastěji se za příklad dávají kachnice (Oxyura), u kterých může být penis delší než jedinec samotný, přičemž jde o červovitý útvar, který se kroutí proti směru hodinových ručiček (např. McCracken 2000; McCracken et al. 2001). Velikost penisu se přitom u kachen liší jak mezidruhově, tak i vnitrodruhově (Patricia L. R. Brennan et al. 2017).

K redukci penisů přitom mezi ptáky nedošlo pouze jednou, ale hned několikrát. Nejvýraznější redukce nastala u skupiny Neoaves, zahrnující naprostou většinu moderních ptáků. Další (méně výrazné) redukce známe od hrabavých, přičemž u jednoho taxonu tabonovitých došlo ke kompletní redukci penisu, a tinam (Patricia L. R. Brennan et al. 2008). Bez zajímavosti ale nejsou ani hokovití (Cracidae), hrabaví ptáci jižní Ameriky, u kterých k žádné redukci nedochází a vyvíjejí si penis podobný jako mají vrubozobí. Ve světle výše zmíněných faktů je možné rozdělit ptačí penisy do tří typů: (1) intromittentní penis schopný penetrace samičích pohlavních orgánů (ratiti); (2) ne zcela redukovaný non-intromittentní penis (hrabaví, tinamy, tabonovití); (3) zcela redukovaný penis (Neoaves) (Herrera et al. 2013).

Penis u ptáků. (A) Přítomnost penisu v kladogramu ptáků. Zelenými křížky je vyznačena přítomnost penisu, červenými mínusy částečná nebo kompletní redukce. (B) Vzhled penisu u skupiny Galloanserae. Podle Herrera et. al (2013)

Protože evolučně původním stavem u ptáků je zřejmě vyvinutý penis, je na místě otázka, jak je zajištěno, že má většina ptáků penis redukovaný. Jeden by předpokládal, že u ptáků se zakrnělým nebo zcela chybějícím penisem bude ve vývoji chybět nějaká molekula, která je pro vývoj tohoto orgánu stěžejní. Skutečnost je však opačná – všechny buňky jsou dostatečně vyvinuty tak, aby zformovaly funkční penis, nicméně v určitém bodu vývoje dochází k rozsáhlé apoptóze buněk budoucího penisu přičiněním jiné molekuly. Kopulační orgány se v embryogenezi vyvíjí zpočátku u vrubozobých i hrabavých stejně, a to až do 35. stádia, kdy u hrabavých přestávají růst, zatímco u vrubozobých pokračují, dokud se nezformuje plně vyvinutý penis. Hledaným padouchem, který stojí za masivní apoptózou buněk v této oblasti embrya, je proteinová doména Bmp4, která se objevuje u hrabavých ptáků a způsobuje redukci ve velikosti penisu. U vrubozobých k žádné podobné apoptóze nedochází a penis se tak plně vyvíjí. Signalizace prostřednictvím proteinu Bmp (bone morphogenetic protein) je zásadní pro embryonální vývoj všech obratlovců a má u ptáků kromě jiného na svědomí i redukci chrupu. (Herrera et al. 2013)

Ve světle zjištění uvedených v práci Herrera et al. (2013), že v embryonálním vývoji hrabavých dochází k tvorbě všech důležitých buněk pro vznik penisu, které poté podstoupí masivní apoptózu, se nabízí otázka, co by se stalo, pokud by byl tento proces vyřazen ze hry. Pro potvrzení role Bmp4 v redukci penisu u hrabavých proto experimentálně narušili výzkumníci signální dráhy vedoucí k apoptóze buněk budoucího penisu pomocí proteinu Noggin. Embrya s takto potlačenou signální dráhou vyvíjela plně rozvinuté pohlavní orgány, jako u vrubozobých. Naopak při adici partikulí obsahující protein Bmp2 (paralogu Bmp4) do pohlavních tuberkulí embryí kachen došlo k apoptóze vznikajícího pohlavního orgánu. Mechanismus vzniku externích genitálií u ptáků tak byl plně objasněn.

Penis kachnice argentinské (Oxyura vittata) měřící 42,5 cm. Podle Birkehead & Brennan 2009. Foto: Kevin McCracken

Proč se ale u ptáků vyvinul (resp. nevyvinul), vnější samčí pohlavní orgán? Najít odpověď se doposud nepodařilo a její nalezení v budoucnu rozhodně nebude snadné. Existuje několik možných scénářů. Jeden operuje s tím, že za absencí penisu stojí samičí výběr. Samice si mohly díky menším nebo zakrnělým pohlavním orgánům snáze vybírat své partnery a selekce tedy vedla k postupné ztrátě těchto orgánů. Další možností je, že jde pouze o následek jiných změn, které jsou způsobovány proteinovou doménou Bmp4, která se podílí i na formaci kostí apod. Apoptóza buněk formujících penis tak může být pouze vedlejším produktem těchto procesů (ve smyslu evolučních constraints*). Dalším možným vysvětlením ztráty penisu může být snížení přenosu pohlavních chorob (Patricia L. R. Brennan 2013).

*každý vyvinutý znak s sebou nese nějaké příkoří - když má slon velkou hlavu s velkými kly, potřebuje masivní krk, aby hlavu udržel atp. Toto je známo pod pojmem evoluční constraints. 

Asi nejvíce se nabízí možnost, že ptáci o penis v evoluci přišli proto, že jim „překážel“ při létání. Této hypotéze se ale zatím nevěnovala vědecká pozornost, asi proto, že podobné hypotézy se jen stěží testují. Pokud si však mohu dovolit krátkou osobní úvahu: dává smysl, že ptáci, kteří se evolučně extrémně přizpůsobili letu, se snaží minimalizovat jakékoliv vnější orgány, které by je byť jen sebeméně zatěžovaly. Nicméně tento argument ztrácí na validitě již v základu – vrubozobí penis mají, přitom patří mezi velmi dobré letce, kteří navíc nezřídka migrují na velké vzdálenosti. Naopak někteří nepříliš schopní letci penis nemají. Tento orgán navíc v klidném stavu nemusí být velkou přítěží a v době mimo rozmnožování by mohl být zmenšený na jen velice nepatrný kousek tkáně. Osobně si myslím, že o penis ptáci nepřišli jen z tohoto důvodu. Je nasnadě, že při ztrátě penisu mohlo hrát roli více faktorů najednou.  

Páření holuba hřivnáče (Columba palumbus).

Samčí vnější pohlavní orgány jsou u ptáků nesmírně zajímavým tématem, které přitahuje pozornost nejen vědců, ale i laické veřejnosti. Je proto vzrušující, že ve spojitosti s tématem zbývá stále řada otázek, které jsou doposud bez odpovědi. Jednou ze základních otázek, na kterou se mi nepodařilo najít odpověď, je mechanismus redukce penisu u skupiny Neoaves. Funguje ztráta penisu v největší skupině ptáků stejně jako u hrabavých nebo se nějak liší? A proč vlastně ptáci o kopulační orgán přicházejí? Na první otázku dostaneme při dnešním stavu molekulárních metod výzkumu odpověď snad brzy, u druhé otázky je hledání odpovědi složitější a zřejmě zůstaneme u teorií a hypotéz.    

Literatura

Birkhead, T.R., a Patricia Brennan. 2009. „Elaborate vaginas and long phalli: Post-copulatory sexual selection in birds". Biologist 56: 33–39.

Brennan, P. L. R., a R. O. Prum. 2012. „The Erection Mechanism of the Ratite Penis". Journal of Zoology 286(2): 140–44.

Brennan, Patricia L. R. et al. 2008. „Independent Evolutionary Reductions of the Phallus in Basal Birds". Journal of Avian Biology 39(5): 487–92.

———. 2017. „Evidence of phenotypic plasticity of penis morphology and delayed reproductive maturation in response to male competition in waterfowl". The Auk 134(4): 882–93.

Brennan, Patricia L. R., Christopher J. Clark, a Richard O. Prum. 2010. „Explosive eversion and functional morphology of the duck penis supports sexual conflict in waterfowl genitalia". Proceedings: Biological Sciences 277(1686): 1309–14.

Brennan, Patricia L. R. 2013. „Genital Evolution: Cock-a-Doodle-Don’t". Current Biology 23(12): R523–25.

———. 2016. „Evolution: One Penis After All". Current Biology 26(1): R29–31.

Herrera, Ana M., Simone G. Shuster, Claire L. Perriton, a Martin J. Cohn. 2013. „Developmental Basis of Phallus Reduction during Bird Evolution". Current Biology 23(12): 1065–74.

Marcus, Adam. 2011. „Ostrich Penis Clears up Evolutionary Mystery". Nature. http://www.nature.com/articles/nature.2011.9600 (11. červen 2021).

McCracken, Kevin G. 2000. „The 20-cm Spiny Penis of the Argentine Lake Duck (Oxyura vittata)". The Auk 117(3): 820–25.

McCracken, Kevin G., Robert E. Wilson, Pamela J. McCracken, a Kevin P. Johnson. 2001. „Are Ducks Impressed by Drakes’ Display?" Nature 413(6852): 128–128.

Nelson, John R. 2016. „Funny Bird Sex". The Antioch Review 74(1): 8–19.

Sanger, Thomas J., Marissa L. Gredler, a Martin J. Cohn. 2015. „Resurrecting embryos of the tuatara, Sphenodon punctatus, to resolve vertebrate phallus evolution". Biology Letters 11(10): 20150694.